В 1592 році Мовчанська пустинь була спалена татарами, а в 1593 року всі ченці переселилися до Путивля, де мали кілька «осадних дворів» і перетворили монастирське подвір'я на новий Мовчанський монастир. Протягом 1602-1604 років було зведено муровані укріплення і обитель стала справжнім оборонним форпостом. Монастир служив могутньою фортецею, в якій неодноразово знаходили собі прикриття ченці монастиря та місцеві жителі.
У 1603 році московський цар Борис Годунов надав монастирю нові маєтності и подарував коштовну панагію.
З 18 листопада 1604 року до 26 травня 1605 року Лжедмитрій І використовує монастир, як свою резиденцію. Саме в цей час було побудовано собор Різдва Богородиці та інші культові споруди.
В 1605 році Мовчанська пустинь була приписана до путивльського Мовчанського монастиря, а на її території влаштовано монастирську пасіку.
Під час громадянської війни Смутного часу в монастирі виникла пожежа, в результаті якої будівля сильно постраждала.
В 1653 році зруйнований монастир було відновлено. Щоб уникнути плутанини, Монастир в Путивлі став іменуватися Великим Мовчанським, а відновлений над болотом Молче, - Малим Мовчанським пустинним. Останній з кінця XVII століття почали називати Софронієва пустинь, або ж Софроніївський монастир.
З кінця XVII століття монастир, як і саме місто Путивль почав поступово занепадати.
Впродовж декількох століть в монастирі знаходився склад з порохом та арсенал. Тільки з XIX століття. монастир почав виконувати лише культову функцію.
В другій половині XIX століття на основі зруйнованих фортечних стін та башт будують церкву Іоанна Предтечі в російсько-візантійському стилі. Згодом церкву надбудували, в результаті цього було втрачено первісний вигляд собору.
У пореволюційний період обитель закрили, а ченців розігнали. З 1930-х рр. територію і споруди монастиря займали дитячий будинок, профтехучилище, військовий завод, що стало причиною катастрофічного стану монастиря.
В першій половині XX століття монастир було закрито. Приміщення монастиря використовували як дитячий будинок, сільське профтехучилище та військовий завод. Діяльність цих закладів довела чудову пам’ятку архітектури до катастрофічного стану.
З 1960 року в монастирі ведуться реставраційні роботи, а вже через 17 років тут було створено Державний історико-культурний заповідник. Хоч за радянських часів на реставрацію було витрачено мільйони рублів бюджетних коштів, але жодна з пам'яток не була виведена з аварійного стану.
У 1991 році монастир було передано Українській Православній Церкві(Московського патріархату). Спершу тут діяв чоловічий монастир, нині - жіночий.
В архітектурному плані будівлі є три неординарні особливості: вівтар у вигляді квадратної вежі, а не напівкруглої апсиди; камера оборонного призначення на третьому ярусі вівтаря увінчана шатром;перекриття підклітку нави системою хрестових склепінь зі стовпом посередині. Ця композиція є рідкісною для української архітектури. Собор належить до типу багатофункціональних культових споруд, пристосованих до оборони, які називають "церквами-фортецями".
Будівля має риси характерні для московської архітектури XVI-XVIII століть з проявами українського архітектурного типу, що тяжів до висотних баштоподібних композицій.
Був закритий у середині 20-х років разом з монастирем. У 1921 році тут сталася пожежа, після якої довелося розібрати соборну галерею та бібліотеку. У другій половині 40-х — на початку 50-х років XX століття, у приділі собору на честь сятих Зосіми і Саватія Соловецьких чудотворців, було дозволено відправляти богослужіння.
До особливо шанованих святинь цього храму відносяться чудотворна ікона Мовчанської Божої Матері (1724 року) повернута монастирю у 1995 році; невеличка рака з мощами Святих угодників, ікона Пресвятої Богородиці «Утамуй мої печалі» (XVIII століття), ікона «Трійця» (XIX століття), образ «Вознесіння» (XIX століття) тощо.
Монастирську гору пронизують печери й підземні ходи. Деякі з них прориті одночасно з побудовою оборонного монастиря. У XIX столітті у цих печерах знаходили польські монети початку XVII століття.